Intropica
Insectos asociados a ovisacos de Argiope argentata (Fabricius, 1775) (Arachnida: Araneae) en Panamá
Artículo de investigación científica y tecnológica

Insectos asociados a ovisacos de Argiope argentata (Fabricius, 1775) (Arachnida: Araneae) en Panamá

Roberto Miranda+ , Alonso Santos-Murgas+ , Diomedes Quintero-A+ , Jean Carlos Abrego-L+

Roberto Miranda
Instituto Conmemorativo Gorgas de Estudios de la Salud
https://orcid.org/0000-0001-8681-6681
Alonso Santos-Murgas
Departamento de Zoología, Museo de Invertebrados G. B. Fairchild, Facultad de Ciencias Naturales Exactas y Tecnología, Universidad de Panamá, Ciudad de Panamá, Panamá
https://orcid.org/0000-0001-9339-486X
Diomedes Quintero-A
Departamento de Zoología, Museo de Invertebrados G. B. Fairchild, Facultad de Ciencias Naturales Exactas y Tecnología, Universidad de Panamá, Ciudad de Panamá, Panamá
https://orcid.org/0000-0002-2961-2196
Jean Carlos Abrego-L
https://orcid.org/0000-0002-9576-9175
DOI: 10.21676/23897864.3280

Resumen

Las arañas son ovíparas, colocan sus huevos de forma agrupada cubiertos por una o varias capas de hilos de seda que forman un ovisaco. La cantidad de huevos dentro de estos ovisacos dependen de la especie de araña y secundariamente de la alimentación de la madre. Los ovisacos protegen los huevos de condiciones ambientales adversas y del ataque de hongos, sin embargo, resultan inefectivos contra algunos insectos. Argiope argentata es una especie de Araneidae que se distribuye desde Estados Unidos hasta Chile y Argentina, es relativamente grande y fácilmente reconocible por su coloración, genitalia y forma característica del abdomen. A pesar de ser una especie de amplia distribución, no hay información sobre los insectos que se alimentan de sus huevos. Se describen las interacciones ecológicas de depredación y parasitismo entre insectos y ovisacos de la araña Argiope argentata (Araneae: Araneidae) recolectados en tres localidades de Panamá. Por primera vez se reportan en huevos de A. argentata a la avispa endoparasitoide Baeus sp. (Hymenoptera: Platygastridae), los depredadores Sarcophaga (Mehria) silbergliedi (Diptera: Sarcophagidae) y dos especies de Cryptinae (Hymenoptera: Ichneumonidae), una de las cuales pertenece al género Lymeon sp. Adicionalmente, se reportan tres especies del género Conura (Hymenoptera: Chalcididae): C. nigrifrons, C. amoena y C. abdominalis como parasitoides de pupas de Cryptinae (Ichneumonidae).  

Palabras clave

Parasitismo, Sarcophagidae, Ichneumonidae, Baeus.

Introducción

Las arañas, al igual que la mayoría de los arácnidos, son ovíparas; ponen sus huevos esféricos de forma agrupada y recubiertos con hilos de seda (Turnbull, 1973). La cantidad de huevos en cada ovisaco depende de la especie de araña. Algunas especies pequeñas producen uno o dos, y hay otras que son capaces de poner cerca de mil huevos por vez (Turnbull, 1973; Anderson, 1990). La variación intraespecífica en cuanto al número de ovisacos y cantidad de huevos que puede producir una hembra en un periodo determinado está relacionada con la cantidad de alimento disponible para la madre. Sin embargo, el tamaño de los huevos parece ser una característica poco variable dentro de cada especie (Anderson, 1990). 

Para proteger los huevos contra factores abióticos adversos (Hieber, 1992a) y el ataque de enemigos naturales (artrópodos y hongos), las arañas tejen una cobertura de seda en forma de saco (Christenson y Wenzl, 1980; Hieber, 1992b). La estructura de estos ovisacos varía entre especies. Por un lado, están los sacos recubiertos por solo una capa de seda que mantiene juntos los huevos, como en el caso de algunos Pholcidae, y, por el otro, se encuentran aquellos que tienen en su estructura tres tipos de capas de seda y elementos extraños como vegetación o restos de presas (Austin, 1985). Además de la cobertura de seda de los ovisacos, algunas familias de arañas errantes, como Salticidae y Thomisidae, exhiben cuidado parental sobre sus huevos (Turnbull, 1973), y otras construyen varios ovisacos, algunos de los cuales no contienen huevos, para disminuir la efectividad de los insectos parasitoides (Owen et al., 2019). 

Los insectos especialistas que aprovechan los huevos de arañas como fuente de alimento para el desarrollo de sus formas inmaduras pertenecen principalmente a los órdenes Diptera, Neuroptera e Hymenoptera (Eason et al., 1967; Austin, 1985). Estos insectos son capaces de sortear la barrera que suponen las capas que componen el saco de seda y el cuidado parental. Los insectos pueden comportarse de dos maneras: los parasitoides, término que se refiere específicamente a himenópteros endoparasitoides de huevos de arañas y que exhiben alta especificidad por sus hospederos (Austin, 1985; Triana et al., 2012), y aquellos de hábitos depredadores, cuyas larvas se alimentan de más de un huevo de araña para completar su desarrollo, y que son menos específicos en la selección de sus hospederos (Wawer y Kostro-Ambroziak, 2016). 

En el género Argiope Audouin, 1826 se han descrito un total de 88 especies de arañas tejedoras de redes orbiculares a escala mundial, de las cuales tres están en Panamá (Levi, 2004; World Spider Catalog, 2019). Argiope argentata (Fabricius, 1775) se distribuye desde Estados Unidos hasta Chile y Argentina (World Spider Catalog, 2019). Es una especie relativamente grande y fácil de reconocer por su coloración, genitalia y forma característica del abdomen. En Panamá es común encontrarlas en áreas despejadas a orillas de carreteras y caminos (Robinson, 1969). Sin embargo, no hay información sobre los insectos que se alimentan de sus huevos. 

Los ovisacos de otras especies de Argiope pueden tener una masa de más de mil huevos, similar a lo observado en A. argentata. Insectos parasitoides y depredadores han sido reportados atacando huevos de Argiope pulchella Thorell, 1881 y de Argiope bruennichi (Scopoli, 1772). El objetivo de este trabajo es reportar y describir las interacciones ecológicas entre insectos y ovisacos de A. argentata recolectados en tres localidades en Panamá.

Materiales y métodos

Figura 1. Mapa con los puntos de muestreos de los ovisacos de Argiope argentata.

Los ovisacos y las arañas A. argentata fueron recolectados en Cerro Azul (9°0'0” -79°27'47,104) a lo largo de la carretera hacia la comunidad de Altos de Pacora, al este de la ciudad de Panamá, entre el 10 marzo de 2005 y marzo de 2006 (15 ovisacos). Estos datos pertenecen a un estudio previo con ovisacos de arañas (Miranda, 2007). Además, se incluyen dos ovisacos de A. argentata provenientes de recolectas aisladas en otras dos localidades (figura 1). 

Nusagandi, comarca Guna Yala Yala (9°21'23,846'' N -78°54' 4,283'' W), al noroeste de la ciudad de Panamá. Recolecta realizada por D. Quintero, el 22 febrero de 1990, un ovisaco. Emergencia de insectos ocurrió en marzo de 1990. 

Estación Rancho Frío, Parque Nacional Darién (9°6'17,92''; -82° 40'4,05'') que se ubica en el extremo oriental del país. Recolecta realizada por A. Santos y J. Abrego entre el 23 y el 27 de febrero de 2019, un ovisaco. Emergencia de insectos ocurrió el 9 de marzo 2019. 

Los ovisacos fueron trasladados al laboratorio y puestos en una cámara de emergencia a una temperatura ambiente promedio de 26 °C y una humedad relativa promedio de 82 %, hasta la emergencia de los insectos o de las ninfas de A. argentata. El contenido de cada saco se determinó por examinación directa utilizando un estereomiscroscopio. El daño provocado por los insectos parasitoides se calculó con base en la suma de insectos eclosionados y aquellos que no eclosionaron, más las ninfas de araña y los huevos no eclosionados que no fueron atacados por insectos.

Figura 2. Argiope argentata: a) vista ventral; b) vista dorsal

La araña A. argentata (figura 2a-b) fue identificada de acuerdo con Levi (2004). La identificación de los insectos se realizó mediante el uso de claves y descripciones taxonómicas presentes en la literatura: Scelioninae (Fitton et al., 1987; Masner y Denis, 1996), Chalcididae (Boucek, 1992), Sarcophagidae (Lopes, 1981), y por comparación con la colección de referencia del MIUP (Chalcididae e Ichneumonidae). Sarcophaga silbergliedi fue identificada por Catia A. de Mello-Patiu, de la Universidade Federal do Rio de Janeiro. 

Tanto los insectos criados como las arañas A. argentata están depositados en la colección de referencia del Museo de Invertebrados G.B. Fairchild de la Facultad de Ciencias Naturales, Exactas y Tecnología de la Universidad de Panamá (MIUP). Las moscas y parte de los insectos Hymenoptera (Ichneumonidae y Chalcididae) fueron montados en alfileres entomológicos y el resto (arañas y Scelioninae) fueron puestos en viales con etanol 70 %.

Resultados

En la tabla 1 se registran los datos de 17 ovisacos de A. argentata revisados, de los cuales 12 fueron atacados por insectos de hábitos depredadores o parasitoides. Se identificaron siete especies de insectos en total: un parasitoide, tres especies de depredadores de huevos de araña y tres especies de insectos de hábito hiperparasitoide. 

Baeus sp. (Platygastridae: Scelioninae) fue el insecto de mayor prevalencia (10/17) dentro de los ovisacos revisados, mayor que de las especies depredadoras de huevos Sarcophaga (Mehria) silbergliedi Lopes, 1981 (Diptera: Sarcophagidae) (3/17), y dos especies de Ichneumonidae de la subfamilia Cryptinae (6/17), una de ellas identificada como Lymeon sp. En cada localidad se encontró una especie de Conura (Chalcididae) parasitando pupas de Ichneumonidae dentro de los ovisacos de A. argentata, uno en Darién y en Nusagandi, y dos en Altos de Pacora. 

El rango del daño provocado por los insectos al número total de huevos en los ovisacos de A. argentata fue de aproximadamente entre 1 % en aquellos parasitados por Baeus y 100 % en aquellos atacados por Ichneumonidae o Sarcophagidae. Por su parte, las especies de Conura consumieron entre 87 y 100 % de las pupas de Ichneumonidae que se alimentaron de huevos de A. argentata.

ID Localidad Fecha Baeus sp. (Scelioninae) Sarcophaga silbergliedi (Sarcophagidae) Cryptinae Ichneumonidae Conura spp. (Chalcididae) A. argentata
1 Nusagandi 22/02/1990     2 13 0
2 Cerro Azul 10/03/2005 191 H, 51 M       441 (N + huevos)
3 Cerro Azul 16/09/2005         716 (N + huevos)
4 Cerro Azul 10/03/2006         579 (N + huevos)
5 Cerro Azul 10/03/2006 202 H, 29 M       721 (N + huevos)
6 Cerro Azul 16/02/2006 15 M       1237 (N + huevos)
7 Cerro Azul 16/02/2006 525 H, 56 M       450 (N + huevos)
8 Cerro Azul 16/02/2006 353 H, 170 M       707 (N + huevos)
9 Cerro Azul 16/02/2006 36 H, 15 M   1 H   0
10 Cerro Azul 10/03/2006 1 H 8 H, 1 M     0
11 Cerro Azul 11/03/2006 19 H, 3 M 7 H, 1 M     90 (N+ huevos)
12 Cerro Azul 12/03/2006   5 pupas     0
13 Cerro Azul 13/03/2006 17 H   8 H, 4 M, 2 L   2 N
14 Cerro Azul 14/04/2006 2 H, 1 M   8 H, 4 M   79 N
15 Cerro Azul 15/03/2006     1 M 27 0
16 Cerro Azul 16/03/2006     3 17 H, 3 M 0
17 P. N. Darién 01/03/2019       15 0
Tabla 1. Insectos criados de ovisacos de Argiope argentata (Araneidae) en Panamá (H = hembra; M = macho; L = larva; N = ninfa).

Discusión

Las avispas parasitoides del género Baeus Haliday, 1833 (Platygastridae: Scelioninae) son endoparasitoides de huevos arañas, principalmente de las familias Theridiidae y Araneidae (Loiácono y Margaría, 2004, Stevens y Austin, 2007). Este género incluye actualmente 55 especies de las cuales 15 se han descrito de Sudamérica, 7 de Norteamérica, y una de Centroamérica (Araujo et al., 2013; Hymenoptera Online, 2019). Este es el primer registro de una especie de Baeus criada de huevos de Argiope argentata

Es probable que las hembras ápteras de Baeus sigan pistas químicas provenientes directamente del ovisaco o de la madre, similar a como lo hacen otros Platygastridae (Conti y Colazza, 2012). Las hembras ingresan al ovisaco de la araña mordiendo la capa externa de seda, y gracias a su cuerpo altamente modificado (figura 3) pueden moverse sin enredarse en la seda floculante (Austin, 1985). Tomando en cuenta todos los sacos de huevos parasitados, la proporción por sexo en Baeus sp. fue sesgada hacia hembras (79,8 %), al igual que en otros Scelioninae que atacan huevos de arañas (Das y Kalita, 2018; Owen et al., 2019). 

Se observó que dos o más hembras pueden ovipositar en un mismo saco de A. argentata , aprovechando la gran cantidad de huevos que producen las hembras de este género (Hieber, 1992a; Das y Kalita, 2018). También se halló que los huevos de A. argentata que ya habían sido parasitados por Baeus sp. fueron consumidos por otros insectos (Sarcophagidae e Ichneumonidae).

Figura 3. Baeus sp. (Platygastridae: Scelioninae) de ovisacos de A. argentata.

Argiope argentata no exhibe cuidado parental sobre sus ovisacos; los pone a una altura entre 30 y 80 cm del suelo en la vegetación en los alrededores de la red, lo que permite sin mayores problemas la llegada de insectos voladores. Una vez dentro del ovisaco, tanto las larvas de Sarcophaga (Mehria) silbergliedi como los Ichneumonidae se comportan como depredadores de huevos y no como parasitoides, debido a que cada larva debe consumir varios huevos para poder completar su desarrollo (Austin, 1985). 

El subgénero Mehria está presente en el Neotrópico, Neártico y Paleártico, e incluye las especies de Sarcophaga que se alimentan de huevos de arañas, incluyendo S. silbergliedi (Pape, 1996). De nuestros ovisacos de A. argentata recolectados en Cerro Azul, tres fueron atacados por S. silbergliedi (figura 4), lo que representa un nuevo registro de asociación con esta araña, ya que esta especie fue descrita originalmente de ejemplares criados de un saco de huevos de Tetragnatha sp. (Tetragnathidae) de Panamá (Lopes, 1981). Las especies del subgénero Mehria pueden representar una importante fuente de mortalidad para los sacos de huevos que atacan (Hieber et al., 2002), información que apoya los datos de esta investigación (tabla 1).

Figura 4. Sarcophaga (Mehria) silbergliedi de ovisacos de A. argentata.

La familia Ichneumonidae tiene varios géneros asociados a ovisacos de arañas principalmente en las subfamilias Pimplinae y Cryptinae (Austin, 1985; Fitton et al., 1987; Sobczak et al., 2012; Villanueva-Bonilla et al., 2016). Aunque esta familia es conocida por sus hábitos parasitoides especializados, aquellas especies que utilizan huevos de arañas son tipificadas como depredadoras más que como parasitoides. En seis de nuestros ovisacos de A. argentata se criaron dos especies de Ichneumonidae Cryptinae (figura 5), una de las cuales fue identificada como Lymeon sp. (figura 6). El género Lymeon incluye alrededor de 85 especies, en su mayoría neotropicales (Kasparyan, 2017; Hymenoptera Online, 2019). Atacan capullos de insectos y ovisacos de arañas (Townes, 1970).

Figura 5. Ichneumonidae Cryptinae de ovisaco de A. argentata.

Figura 6. Lymeon sp. (Ichneumonidae: Cryptinae) del ovisaco de A. argentata.

Algunos de los Ichneumonidae que se alimentaron de los huevos de A. argentata a su vez fueron parasitados por avispas del género Conura Spinola, 1837 (Chalcididae). Tres especies de Conura emergieron de los sacos de A. argentata una por localidad: C. nigrifrons (Cameron, 1884) de Nusagandi, C. amoena (Say, 1836) de Cerro Azul y C. abdominalis (Walker, 1861) del Parque Nacional Darién (figuras 7 a, b y 8).

El género Conura está compuesto por 305 especies (Noyes, 2016) con distribución en todo el mundo (Iziko Museums of South África, 2015). Por lo general parasitan pupas de lepidópteros (Marchiori et al., 2004; Tibcherani et al., 2016; Marcicano et al., 2007). Sin embargo, algunas especies se han registrado atacando coleópteros (Montes y Costa, 2011) y dípteros (Marchiori et al., 2004; Couri et al., 2006), o comportándose como hiperparasitoides sobre himenópteros de las familias Braconidae e Ichneumonidae (Mariau, 2001; Sakazaki et al., 2011; Tavares et al., 2019).

Figura 7. Conura abdominalis emergiendo de ovisaco de A. argentata.

En las observaciones de esta investigación, las tres especies de Conura se comportan como parasitoides de Cryptinae (Ichneumonidae) depredadores de huevos, aunque Wawer y Kostro-Ambroziak (2016) clasifican este tipo de interacción como un pseudohiperparasitismo, debido a que atacan a los Ichneumonidae durante la fase de pupa, luego de haber consumido los huevos de araña. Según estos mismos autores, un verdadero hiperparasitismo es aquel que ocurre cuando el parasitoide secundario ataca al parasitoide primario durante su fase de larva, cuando aún está alimentándose de huevos de araña.

Tavares et al. (2019) describen un antecedente de relación entre una araña Theridiidae y una especie de Conura. Estos autores describen el hiperparasitismo por parte de Conura baturitei Tavares, 2019 sobre el Ichneumonidae Zatypota riverai Gauld, 1991, que es un ectoparasitoide de fases posembrionarias de arañas.

Figura 8. Conura abdominalis, habitus (vista lateral).

El impacto de los insectos que atacan huevos de arañas es de gran importancia en su ciclo de vida (Wawer y Kostro-Ambroziak, 2016). Ovisacos como los de A. argentata que contienen gran cantidad de huevos sirven de base a varias especies de insectos y diversas interacciones (Prakash y Pandian, 1978). Esta investigación aporta en el conocimiento de la diversidad de insectos que se alimentan de huevos de A. argentata en Panamá. Sin embargo, quedan muchos aspectos por evaluar, tanto aquellos propios de las arañas y sus ovisacos, como los que tienen que ver con los insectos y cómo aprovechan los huevos de sus hospederos.

Agradecimientos

Al Dr. Albert Thurman y su equipo de trabajo, junto con los investigadores del Centro McGuire de Lepidoptera y Biodiversidad (Universidad de Florida, Estados Unidos) y del Museo Entomológico de la Universidad Mississippi (Estados Unidos) por patrocinar los viajes al Parque Nacional Darién, provincia de Darién. A Catia A. de Mello-Patiu de la Universidade Federal do Rio de Janeiro, por la identificación de Sarcophaga silbergliedi.

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